Свято-Духов монастырь был основан в 1327 году на правом берегу Мсты, между двух боровичских погостов.
В 1452 году, после причисления Иакова Боровичского к лику святых, его мощи, захороненные недалеко от монастыря, были перенесены в Свято-Духов монастырь. Нетленные мощи открыто почивали в монастыре, привлекая паломников со всей России.

Это принесло большую славу монастырю. В 1654 году патриарх Никон повелел перенести мощи праведного Иакова в возводимый Иверский монастырь. Только ковчежец с частицей мощей (ребром) был оставлен в Свято- Духовом монастыре.

Несколько позднее патриарх Никон затеял строительство Ново-Духова монастыря на левом берегу Мсты, напротив Свято-Духова монастыря. В 1664 году в нем закладывают каменный храм, кирпичи для которого стали изготавливать здесь же, на территории монастыря.

После того, как Никон попал в опалу, недостроенную каменную церковь разобрали, а деревянные постройки перенесли в Свято-Духов монастырь. Вернули на старое место надвратную церковь Иакова Боровического – это произошло в 1673 году. Из «никоновского» кирпича в 1676 году возвели соборный храм, который сохранился до нынешнего времени.

В 1809 году в Боровичах было основано Духовное училище. До 1859 г., когда для него было построено здание в центре города, оно располагалось в Свято-Духовом монастыре. Во время Первой мировой войны часть зданий монастыря использовалось под лазарет – монахи ухаживали за ранеными.

После революции монастырь был закрыт. Во время Великой Отечественной войны в монастыре был госпиталь для военнопленных, а после войны располагалась воинская часть.

В настоящее время на территории монастыря расположено Архиерейское Подворье. Напротив храма Сошествия Святого Духа на апостолов восстановлен святой колодец игуменьи Таисии (Солоповой), настоятельницы Леушинского монастыря, которая здесь в 1861 году получила благословение на монашество и начала свой духовный путь – об этом сообщает мемориальная доска на здании настоятельского корпуса. Ежегодно проводятся Таисинские чтения.