В конце XIV века двое монахов Кирилл и Ферапонт на берегу Сиверского озера основали Кирилло-Белозерский монастырь, а вскоре Ферапонт в 20-ти километрах от Кирилловской основал еще одну обитель, названную по его имени.

Первые строения монастыря, как водится, были деревянными. Строительство из камня здесь началось в конце XV века, и первым был построен - собор Рождества Богоматери, он, кстати, был одним из первых каменных соборов на севере России. Это самое древнее сооружение монастыря. Расписывал собор Дионисий - известнейший и популярнейший художник-иконописец тех времен. Его роспись можно видеть во многих храмах и монастырях (если она сохранилась, естественно), в том числе в московском Успенском соборе, в Пафнутьево-Боровском и Иосифо-Волоколамском монастырях.

Во время паломничества по северным монастырям в 1528 году здесь побывал Василий III вместе с женой Еленой Глинской и сделал большие пожертвования. Царская чета молилась о наследнике. Иван Грозный (тот самый наследник) тоже неоднократно бывал в Ферапонтово.

Более 10 лет в Ферапонтовом монастыре пребывал на положении не то почетного гостя, не то узника патриарх Никон. Опальный патриарх надеялся на триумфальное возвращение в Москву, однако после смерти Алексея Михайловича его перевели в Белозерский монастырь на тюремное содержание.

В отличие от Белозерского и прочих монастырей Ферапонтова обитель не укреплялась как крепость (хотя каменное строительство велось активно). Вероятно поэтому, в 1614 году была основательно разграблена поляками. Самые ценные святыни монахи, однако, спрятали и сохранили.

В конце XIX века монастырь был закрыт, потом он некоторое время функционировал уже как женский, в советское время его вновь закрыли уже окончательно. Ныне в монастыре размещается музей фресок Дионисия, музей уникальный хотя бы потому, что это единственное место, где фрески сохранились почти полностью. В надвратной церкви (в домовом храме Никона) совершаются богослужения.