Иоанновский ставропигиальный женский монастырь построен на берегу речки Карповки в начале ХХ века. Небольшой участок земли для постройки пожертвовал потомственный почётный гражданин С.Г. Раменский. В начале ХХ века часть города на Петроградской стороне активно застраивалась, сейчас именно в этом районе находятся самые характерные дома стиля "модерн", архитектуры Серебряного века.

Основателем монастыря был св. прав. Иоанн Кронштадский, причисленный к лику святых 14 июня 1990 года. Этот же монастырь стал местом его упокоения (20 декабря 1908 /2 января 1909). Проект монастыря утверждённый лично императором Николем II был выполнен Н.Н. Никоновым в 1899 году. Монастырский комплекс стал крупнейшим петербургским произведением этого архитектора. В мае 1900 года о. Иоанн Кронштадский благословил начать работы. По преданию, он сказал при закладке будущего монастыря в 1900 году: "Просветится место это, просветится и из неустроенного будет благоустроенным, из малоизвестного - многоизвестным". Делопроизводителем при строительстве стала духовная дочь отца Иоанна - послушница Анна Семеновна Сергеева, будущая игуменья Ангелина.

Главный собор монастыря Собор двенадцати Апостолов был воздвигнут за два года. Кровля всех пяти куполов ранее была покрыта блестящей поливой белого, зеленого и синего цветов. Купола храма на круглых световых башнях и высокая, асимметрично поставленная на западной стороне столпообразная колокольня помогают комплексу выполнять роль запоминающегося градостроительного акцента в этой части Аптекарского острова. Стены зданий монастыря облицованы керамической плиткой в два тона.

Монастырь первоначально планировался как петербургское подворье Сурского Архангельского монастыря, основанного о. Иоанном у себя на родине. Монастырь был очень бедный и о. Иоанн рассчитывал, что подворье в Петербурге поможет ему. Однако 9 декабря 1902 года отец Иоанн при поддержке митрополита Антония обратился в св. Синод, предлагая имновать новый монастырь в честь прп. Иоанна Рыльского - небесного покровителя отца Иоанна. Прошение было удовлетворено, с 1903 года подворье было преобразовано в самостоятельный монастырь.

17 декабря 1902года был освящен главный престол соборного храма во имя Святых Двенадцати Апостолов. В 1903 году были освящены два придела большого двухсветного храма. Правый (южный) - во имя Казанской иконы Божьей Матери, левый (северный) - во имя прп. Андрея Критского и прп. Марии Египетской. Храм украшали три резных дубовых иконостаса с образами выполненными иконописцем Ф.К. Платоновым и художником М.В. Нестеровым. Всю полукруглую стену за алтарем занимали два яруса художественных цветных витражей - образов, среди которых выделялись образа Иисуса Христа, Божией Матери и Святого Иоанна Предтечи. Помещение собора рассчитано на 1000 прихожан.

Собор находится на третьем этаже монастырского здания. На первом этажа освящён маленький храм во имя прп. Иоанна Рыльского, небесного покровителя о. Иоанна Кронштадского. Слева от этого храма - лестница, ведущая в усыпальницу. Маленький храм, где ныне покоятся мощи св. пр. Иоанна, был создан еще при его жизни и освящен по его желанию в честь небесных покровителей его родителей - св. пророка Ильи и св. царицы Феодоры.

В дальнейшем (1903-1908) в комплекс вошли пятиэтажный жилой дом, лазарет, приют и странноприимный дом, иконописная мастерская и хозяйственные постройки. Все строения решены Н.Н. Никоновым единым "блоком", не поддающимся расчленению. При монастыре имелось небольшое кладбище, созданное в годы Первой мировой войны. Осенью 1915 г. в монастырском саду была выстроена небольшая каменная часовня, в которой 24 Октября 1915 г. были погребены тела князей А.А. Щербатова (сконч. 5 Апреля) и Г.С. Васильчикова (погиб 7 Июля). Вскоре радом с часовней были погребены тела князя А.К. Горчакова и губернатора Санкт-Петербурга графа А.В. Адлерберга. Большинство захоронений в монастырском саду были уничтожены в 1960-е годы, в связи с прокладкой канализации. Сохранившаяся часовня была отреставрирована в 1990-е годы.

В 1911 году была освящена каменная часовня во имя прп. Серафима Саровского, расположенная в ограде монастыря, на углу наб. Карповки и Иоанновского пер., построенная по проекту Никонова Н.Н. В советское время часовня уничтожена.

В 1919 обитель обращена в трудовую коммуну, в 1923 году - ликвидирована (сестры жили в ней еще три года). Спустя три года, в 1926 году был замурован вход в усыпальницу отца Иоанна Кронштадского, а гробница забетонирована. Почти все монахини были в начале 30-х годов арестованы и приговорены к ссылке в Казахстан. Здание монастыря было передано мелиоративному техникуму и приспособлены под жилье.

В 1989 собор передан подворью Пюхтицкого женского монастыря. После реставрации в 1991 освящен и наименован ставропигиальным Свято-Иоанновским монастырём. К 1999 ему возвращен весь комплекс зданий.