В сборной России Аршавин дебютировал в 20-летнем возрасте 17 мая 2002 года в игре Россия — Белоруссия на турнире «Кубок LG» в Москве, в рамках подготовки сборной России к чемпионату мира 2002 года. В течении следующих двух лет он сыграл за национальную команду только в двух матчах, во втором из которых (13.02.2003. Румыния — Россия, 2:4) открыл счёт своим забитым мячам за сборную. В 2003 году Аршавин выступал в молодёжной сборной России — 5 матчей, 1 гол.
В рамках подготовки к чемпионату Европы в Португалии, Аршавин сыграл свой четвёртый матч за сборную (28.04.2004. Норвегия — Россия, 3:2), но в заявку на турнир включён не был. После Евро-2004 нападающий «Зенита» стал постоянно вызываться в команду и быстро закрепился в основном составе. В 2005 и 2006 годах Аршавин становился лучшим бомбардиром сборной, капитан команды в 2007 году. Всего за сборную России сыграл 37 матчей, забил 13 голов.
Из-за того, что сборная России не смогла завоевать право выступления на чемпионате мира 2006 года в Германии, первым крупным турниром, в котором Аршавин смог принять участие в составе национальной команды, стал чемпионат Европы 2008 года.
Евро-2008
На Евро-2008 27-летний Аршавин был заявлен под номером «10». Из-за дисквалификации он не мог принять участия в первых двух матчах. Впервые на турнире он вышел на поле в третьей встрече, заключительной в группе, против Швеции. В этом матче сборная России победила 2:0, решив задачу выхода в следующий круг, и показала хорошую игру. Андрей Аршавин был признан лучшим игроком матча.
Он ярко выступил в четвертьфинальном матче со сборной Голландии. В этой игре он участвовал во всех трёх мячах, которые забила сборная России. Отдал голевой пас, а третий гол, снявший все вопросы о победителе этого четвертьфинала, забил сам, приняв мяч вброшенный из-за боковой партнером по Зениту Анюковым точно ударил по воротам; мяч слегка изменил направление движения от ноги защитника, и прошел между ног голландского вратаря Ван дер Сара, игравшего последний матч за сборную. Активный на поле до последних секунд встречи, Аршавин рухнул на траву после финального свистка, а позже был запечатлен плачущим (за свою игру и эмоции после матча, а также за совпадения в жизненом и спортивном пути Андрей активно сравнивался с Пеле). Вторую игру подряд он был признан лучшим игроком матча, и получил восторженные отзывы западных специалистов и журналистов, а ряд известных западных клубов, включая испанскую «Барселону», высказали желание заполучить этого футболиста в свой состав. Сам же футболист заявил, что проводил и более хорошие матчи.