Строительство данной подлодки началось в 2010 году, официальная церемония закладки прошла 16 марта 2013 года, крещения – 6 сентября 2014 года. 12 июня 2015 года АПЛ завершила цикл испытаний, который проводила группа инспектирования и приемки кораблей ВМС США INSURV (Board of Inspection and Survey). Планируется, что субмарина «Джон Уорнер» войдет в боевой состав флота 1 августа 2015 года.

В списке выполняемых задач многоцелевых подводных лодок класса «Вирджиния» - действия на малых и больших глубинах, противокорабельная и противолодочная борьба, уничтожение наземных целей крылатыми ракетами морского базирования «Томагавк», разведка и наблюдение, асимметричные боевые действия, установка морских мин, доставка спецподразделений к местам выполнения операций.

Строительством подводных лодок класса «Вирджиния» занимаются компании «Дженерал дайнемикс электрик бот» и «Ньюпорт-Ньюс шипбилдинг». Всего для Военно-морских сил США планируется построить 30 таких субмарин. К настоящему моменту в состав флота вошли 11 подводных лодок.